Obwohl die Anfänge der Burg ins 10./11. Jahrhundert zurückreichen, wird sie erst 1254 indirekt mit dem staufischen Reichsministerialen Heinrich von Stein, erstmals erwähnt, der als Nürnberger Reichsbutigler ein hohes Ehrenamt innehielt. Er signierte sein Testament 1279 auf der Burg Hilpoltstein - "apud Lapidem in castro". Nach dem Aussterben der Herren von Hilpotstein gehen Burg und Herrschaft 1385 durch Kauf an die Herzöge von Bayern-München bzw. 1392 an die Herzöge von Bayern-Ingolstadt und 1492 an die Herzöge von Bayern-Landshut. 1503 schlug man Hilpoltstein der Jungen Pfalz (Pfalz-Neuburg) zu, das die Burg bis 1578 mehrfach verpfändete. Bis 1639 war Hilpoltstein Witwensitz für Dorothea-Maria, Witwe von Pfalzgraf Ottheinrich II. Dann ging die Burg, mit Ausnahme der Vorburgen, in Privatbesitz über. Bis 1832, als König Ludwig I. die Abbrucharbeiten stoppte, diente die Burg der Stadtbevölkerung als Steinbruch. 1880 ging die Burgruine über die Stadt an das Bezirksamt Hilpoltstein und somit indirekt an den Landkreis Roth, der sie von 1988 bis 1995 sanieren und bauarchäologisch erforschen ließ.